В 1525 году ее семейная жизнь была омрачена политическими событиями. Король Франциск I начал расправу над сторонниками коннетабля. Карл де Бурбон, бежал из Франции к германскому императору Карлу V. Отец Дианы был среди его сторонников. Жана де Пуатье арестовали и ему грозила смертная казнь. Оставить отца Диана не могла и отправилась в Париж, чтобы молить короля о милосердии. Жан Де Пуатье получил прощение, и это дало повод всевозможным слухам. Говорили даже, что жизнь отца была куплена ценой невинности, но к тому времени Диана состояла в браке уже 13 лет и имела детей, что дает повод и другие слухи о связи Дианы и Франциска I оставить без внимания. Кроме того, сердце Франциска уже тогда было отдано будущей герцогине д'Этамп.
В следующем году Франциск I попал в плен к германскому императору, и его свобода была куплена ценой обмена на свободу двух его сыновей – 10-летнего дофина Франциска и 8-летнего принца Генриха. Дети французского короля были отправлены к германскому императору, и, по некоторым сведениям, именно в тот момент и произошла первая встреча принца Генриха с Дианой де Пуатье. По воспоминаниям, именно Диана оставалась с принцем, успокаивала напуганного юношу и ободряла его до того момента, когда за ним пришла лодка и он отправился в неизвестность. Юный Генрих уже тогда был поражен ее красотой.
Дофин Франциск и принц Генрих снова обрели свободу через пять лет. В марте 1531 года состоялась свадьба короля Франциска I с Элеонорой Австрийской, и в честь этого торжественного события был проведен турнир. Это был первый турнир, в котором принял участие принц Генрих. На нем присутствовала Диана с мужем. Генрих подъехал к тому месту, где они находились, и склонил перед Дианой свой штандарт, выбирая ее дамой своего сердца.
В том же году Диана де Пуатье потеряла мужа – великий сенешаль Луи де Брезе скончался. Они прожили в браке 19 лет, и эти годы были для Дианы счастливыми. Она искренне скорбела, и даже в дальнейшем, став фавориткой Генриха, она говорила, что часто вспоминает мужа и продолжает тосковать о нем. Диана де Пуатье до конца жизни носила траур – черный и белый цвета. Эти же цвета стали и цветами Генриха. В то время еще никто не мог предположить, что Диана станет фавориткой принца и эта связь продлиться всю жизнь Впрочем, никто и не думал, что принц Генрих станет королем Франции – дофином был его старший брат Франциск.
В 1533 году принц Генрих женился на Екатерине Медичи, что было бы невозможным, если бы он был дофином. Брак этот шокировал многих, но римский папа Климент VII, племянницей которого была Екатерина, обещал дать за ней в качестве приданого Геную, Милан и Неаполь, против чего король Франциск I не смог устоять. Екатерина не была красивой, но обладала очарованием и изяществом. Принц не любил жену, для него не существовало другой женщины, кроме Дианы, и он всеми силами добивался ее взаимности. Не сразу, но все-таки он добился ответного чувства. Любовная связь Генриха с Дианой началась тогда, когда принцу исполнилось 19 лет, Диана же приближалась в то время к сорокалетнему возрасту. Екатерина, как женщина умная, не стала закатывать сцен, понимая, что при открытой атаке на чувство мужа она может одним ударом все потерять. Она запаслась терпением и ждала, сохраняя хорошие отношения с соперницей, хотя, естественно, и не отказываясь от ведения тайной войны и мимолетных уколов, прикрытых иронией и остроумием. Но Диана также была умной женщиной, к тому же старше и опытней. Она не снисходила до открытой вражды и даже заставляла Генриха проводить время с законной супругой. Пожалуй, она была в числе немногих придворных, которые не стали относиться к Екатерине враждебно, после того как обещанного приданого за ней не дали – папа Климент VII скоропостижно скончался, так и не выполнив обещания.
Генрих стал дофином неожиданно. В 1535 году его брат Франциск внезапно скончался, проболев только одну ночь. Предполагалось, что старший сын Франциска I был отравлен. В этом злодеянии обвинялись и германский император, и, естественно, Екатерина Медичи, ведь флорентийцы славились как отравители. Некоторые приписывали это и Диане де Пуатье, хотя причин у нее не было. Виновных так и не нашли, и дофином стал Генрих. При дворе у Дианы де Пуатье была более грозная соперница – фаворитка короля Франциска I герцогиня д'Этамп. Можно сказать, что шла война двух фавориток – короля и дофина. Диана не скрывала своего возраста, просто она действительно выглядела гораздо моложе своих лет. В свои 49 лет Диана была свежа, бодра, стройна и необычайно красива. Все это вызывало подозрение. Сплетники в угоду королевской фаворитке говорили, что Диана занимается колдовством, приготовляя для себя мази с целью поддержания молодости. Другие считали, что она не так уж и хороша, просто, перед тем как появиться в свете, она долгое время проводит у зеркала, «правя лицо» с помощью косметики, что зубы у нее вставные, а пышность прическе придают дорогие накладные волосы. На самом деле секрет ее был очень простым. Диана вставала в шесть утра, принимала холодную ванну, иногда со льдом, а затем три часа в любую погоду устраивала себе верховую прогулку. Вернувшись, она после легкого завтрака нежилась в постели до полудня с книгой в руках. Она почти не употребляла косметики, считая, что от нее может поблекнуть свежесть кожи.
Молодые дамы при дворе короля стремились подражать Диане, копировали ее прическу, жесты, походку. По почти общему мнению, она была эталоном красоты, к которому следовало стремиться и который еще долгое время после ее смерти был признан совершенством. А эталон был следующим:
Три вещи должны быть белыми – кожа, зубы, руки;
три – черными – глаза, брови, ресницы;
три – красными – губы, щеки, ногти;
три – длинными – тело, волосы, пальцы;
три – короткими – зубы, уши, ступни;
три – узкими – рот, талия, щиколотки;
три – полными – руки, бедра, икры;
три – маленькими – нос, грудь, голова.
Анна д'Этамп пыталась уверить короля, что Диана опоила молодого Генриха колдовским зельем, и, кстати, из ее окружения и пошел слух, что в смерти молодого Франциска виновата Диана де Пуатье. Если бы король поверил в эти сплетни, то по законам того времени Диана могла бы лишиться жизни, но на ее счастье Франциск I не особенно слушал болтовню своей фаворитки относительно соперницы и даже веселился, наблюдая за «войной двух красавиц». В 1538 году в Париже был распространен памфлет, состоящий из нелестных выражений в адрес Дианы де Пуатье, где она называлась самой уродливой женщиной при дворе, самой старой, самой отвратительной, самой потрепанной и так далее. Но, несмотря на все старания поэта, памфлет не имел успеха.
Тогда герцогиня д'Этамп решила лишить Диану окружения. Сторонников фаворитки дофина «возглавлял» скульптор Бенвенуто Челлини. Он не раз для своих работ брал за образец Диану. По поручению короля Челлини работал над статуями для фонтанов Фонтенбло. Герцогиня добилась, чтобы его работы и наброски были уничтожены, а заказ передали другому художнику. Для Челлини это был тяжелый удар, но он мужественно его выдержал и не только не покинул Париж, но и не отступился от Дианы.
Екатерина Медичи явно не поддерживала ничью сторону, хотя больше импонировала Диане. Да и после смерти дофина Франциска Екатерине пришлось быть особенно осторожной, так как она была одной из подозреваемых в злодеянии, имевших причины для его устранения. Она же вела себя безукоризненно и к моменту смерти дофина была всем известна как обожательница свекра-короля, старавшаяся всегда быть при нем – из-за сильной к нему привязанности и преклонения. Подобное отношение к королю поставило весь дом Медичи вне подозрений. Екатерина с достоинством вышла из этого испытания и с достоинством стала наследницей трона французских королей. Подобное отношение к королю она сохранила и после того, как ее муж стал дофином.
Вскоре в противостояние герцогини и жены сенешаля (так с иносказательным напоминанием звали Диану в царствование Франциска I) вмешалась и религия. Герцогиня д'Этамп поддерживала Кальвина и протестантов, де Пуатье вместе с герцогами Гизами стояла во главе католической партии. Сам Франциск I долгое время поддерживал протестантов – для ослабления Карла V, но потом начал яростное их преследование. Диана же выдала обеих своих дочерей, рожденных в браке с Луи де Брезе, – одну за Робера Ламарка, герцога Бульонского, принца Седанского, другую за Клода Лотарингского, герцога Омальского, что вкупе с католической ориентацией укрепило ее позицию.